Indirect interactions in tomato attacked by Tetranychus evansi

Abstract

Plants employs an array of direct and indirect strategies of defence against herbivores. Direct defence acts upon the herbivores, while indirect defence benefits the natural enemies of the herbivores. To maximize their fitness, plants under attack of herbivores are predicted to simultaneously make use of both direct and indirect defence. However, some herbivores have adapted to cope with plant defences. The red spider mite Tetranychus evansi was found to manipulate the direct defence of tomato plants to their own benefit. In this thesis, I focus on investigating indirect interactions between tomato plants attacked by T. evansi and their natural enemies, although some direct interactions between plants and herbivores and herbivores and predators were also studied. First, I studied the influence of host plant on the unsuitability of T. evansi as food for the predatory mite Phytoseiulus persimilis. I observed that this unsuitability was not related with the herbivore’s host plant. The negative effect of T. evansi on the performance of predatory mites was reversible, indicating the absence of long- term toxic effects of prey on the predator. In the second chapter, I studied how T. evansi interferes with the indirect defence of tomato plants through induction of volatiles and attraction of predatory mites. I observed that damage by T. evansi induces the production of volatile organic compounds that are different from those present in the attractive blend of volatiles induced by Tetranychus urticae. The attractiveness of odours from tomato plants infested with T. evansi to predatory mites (P. persimilis, Phytoseiulus longipes and Phytoseiulus macropilis) varied with the density of mites on the plant. In the third chapter of this thesis, I explored the capacity of the predatory mite P. macropilis to learn to associate odours from plants infested with T. evansi with prey quality. Juveniles of P. macropilis were show to perform poorly when fed with eggs of T. evansi. However, adults of P. macropilis did not avoid odours from plants infested with T. evansi, even after four consecutive days of experience with the poor quality prey. In conclusion, these results confirm the remarkable ability of T. evansi to manipulate the plant defence and circumvent the threat of natural enemies. The indirect interaction between predatory mites and tomato plants infested with T. evansi is impaired by the differential induction of volatiles that mislead the predatory mites.

Plantas apresentam inúmeras estratégias de defesa direta e indireta contra herbívoros. As defesas diretas atuam sobre os herbívoros enquanto as defesas indiretas beneficiam os inimigos naturais dos herbívoros. Para maximizar o seu fitness, plantas sob ataque de herbívoros fazem uso de ambas estratégias de defesa simultaneamente. No entanto, alguns herbívoros têm se adaptado para lidar com as defesas de plantas e o ácaro vermelho Tetranychus evansi é um exemplo. Esse herbívoro é capaz de manipular a defesa direta de plantas de tomate em seu próprio benefício. Nesta tese, foram investigados aspectos das interações indiretas entre plantas de tomate atacadas por T. evansi e os inimigos naturais de T. evansi, embora algumas interações diretas entre plantas e herbívoros e herbívoros e predadores também foram estudadas. No primeiro capítulo, foi investigado a influência da planta hospedeira na inadequação de T. evansi como alimento para o ácaros predador Phytoseiulus persimilis. Observou-se que a inadequação de T. evansi como alimento para esse predador não está relacionada com a planta hospedeira do herbívoro. No entanto, o efeito negativo da dieta de T. evansi no desempenho do ácaro predador foi reversível, indicando a ausência de um efeito tóxico ao longo prazo. No segundo capítulo, estudou-se como T. evansi poderia interferir com a defesa indirera de tomateiros pela indução de voláteis e atração de ácaros predadores. Foi observado que T. evansi induz a produção de compostos voláteis que são diferentes dos presentes na mistura produzida por plantas atacadas por Tetranychus urticae. Entretanto, a atratividade dos ácaros predadores (P. persimilis, Phytoseiulus longipes and Phytoseiulus macropilis) por odores de tomateiros atacados por T. evansi foi variável com a densidade de infestação de herbívoros. No terceiro capítulo desta tese, explorou-se a capacidade do ácaro predador P. macropilis em aprender a associar odores de plantas atacadas por T. evansi com a qualidade da presa. Juvenis de P. macropilis não se desenvolveram até a fase adulta, quando alimentados com ovos de T. evansi. No entanto, adultos de P. macropilis não evitaram voláteis de plantas atacadas por T. evansi mesmo após quatro dias consecutivos de experiência com essa presa de baixa qualidade. Em conclusão, estes resultados confirmam a notável capacidade de T. evansi em manipular a defesa de sua planta hospedeira e contornar a ameaça de inimigos naturais. A interação indireta entre ácaros predadores e plantas de tomateiro infestados com T. evansi é prejudicada pela indução diferencial de voláteis que enganam os ácaros predadores.