Unraveling how an auxin signaling mutation affects the xylem hydraulic efficiency and safety in tomato

Abstract

Auxins are known to regulate xylem development in plants, however, their effects on water transport efficiency and hydraulic safety are poorly known. Here we used tomato plants of the diageotropica mutant (dgt), which has impaired function of a Cyclophilin 1 cis/trans isomerase involved in auxin signaling, and its corresponding wild type (WT), to explore its effects on plant hydraulics and leaf gas exchanges. The xylem conduits of dgt showed a reduced hydraulically-weighted vessel diameter (D h ) (24-43%) and conduit number (25-58%) in petioles and stems, resulting in lower theoretical hydraulic conductivities (K t ). On the other hand, no changes in root D h and K t were observed. In addition, the measured stem and leaf hydraulic conductances of dgt agreed with the K t values and were lower (up to 81%). Despite dgt and WT showing similar root D h and K t , the measured root hydraulic conductance of dgt was 75% lower. The dgt mutation increased the vein (D v ) and stomata density (D s ), which could potentially increase photosynthesis. Nevertheless, even presenting the same photosynthetic capacity of WT plants, the dgt showed a photosynthetic rate c. 25% lower, coupled with a stomatal conductance reduction of 52%. These results clearly demonstrate that increases in D v and D s only result in higher leaf gas exchange when accompanied by higher hydraulic efficiency. The dgt also showed higher wall thickness per conduit diameter ratio (t/b) 3 , without major modifications in the pit membranes and cell wall reinforcement. The changes in xylem architecture resulted in a more negative Ψ 50 (water potential of 50% loss hydraulic conductivity), with a difference of 0.25 MPa and an increase of 64% in hydraulic safety margin comparison with WT plants. Under water deficit, dgt took twice as many days to reach Ψ 50 (-1.34±0.06 MPa) and half the time after rehydration to recover gas exchange when compared with WT (Ψ 50 = -1.14±0.08 MPa). To confirm that the improved  50 of dgt was functionally significant, we exposed WT plants to a more intense water deficit (equivalent to dgt’s Ψ 50 ) and, indeed, WT plants did not show photosynthetic recovery under this condition. Therefore, we demonstrate that the changes in the xylem as a function of the mutation in auxin perception result in a severe reduction on in hydraulic efficiency and increased hydraulic safety. Keywords: Ailsa Craig. Gas exchange. Solanum lycopersicum. Water deficit. Water transport. Xylem anatomy.

As auxinas são conhecidas por regular o desenvolvimento do xilema nas plantas, entretanto, seus efeitos sobre a eficiência do transporte de água e segurança hidráulica são pouco conhecidos. Aqui usamos plantas mutantes de tomateiro diageotropica (dgt), que tem a função prejudicada de uma ciclofilina 1 cis/trans isomerase envolvida na sinalização da auxina, e seu correspondente tipo selvagem (WT), para explorar seus efeitos na hidráulica de plantas e nas trocas de gasosas foliares. O xilema do dgt apresentou menor diâmetro de vaso (D h ) (24-43%) e número de condutos (25-58%) em caule e pecíolo, resultando em menores condutividades hidráulicas teóricas (K t ). Por outro lado, não foram observadas alterações de D h e K t nas raízes. Além disso, as condutâncias hidráulicas medidas no caule e folha do dgt concordaram com os valores de K t e foram mais baixas (até 81%). Apesar de dgt e WT apresentarem D h e K t similares nas raízes, a condutância hidráulica da raiz medida no dgt foi 75% menor. A mutação dgt aumentou a densidade das veias (D v ) e estômatos (D s ), o que potencialmente aumentaria a fotossíntese. No entanto, mesmo apresentando a mesma capacidade fotossintética das plantas WT, o dgt mostrou uma taxa fotossintética c. 25% menor, juntamente com uma redução da condutância estomática de 52%. Estes resultados demonstram claramente que os aumentos em D v e D s só resultam em maiores taxa de trocas gasosos foliares quando acompanhados de maior eficiência hidráulica. O dgt também mostrou maior razão espessura da parede por diâmetro de conduto (t/b) 3 , sem grandes modificações nas membranas de pontuação e no reforço da parede celular. As mudanças na arquitetura do xilema resultaram em Ψ 50 (potencial hídrico de 50% de perda de condutividade hidráulica) mais negativos, com uma diferença de 0,25 MPa e um aumento de 64% na margem de segurança hidráulica em comparação com as plantas WT. Sob a seca, a dgt levou o dobro dos dias para chegar ao Ψ 50 (-1,39±0,06 MPa) e metade do tempo após a reidratação para recuperar as trocas gasosas quando comparado com a WT (Ψ 50 = 1,14±0,08 MPa). Para confirmar que a redução do Ψ 50 do dgt foi funcionalmente significativo, expusemos as plantas WT a uma seca mais intensa (equivalente ao Ψ 50 do dgt) e, de fato, as plantas WT não mostraram recuperação fotossintética sob esta condição. Portanto, demonstramos que as mudanças no xilema em função da mutação na percepção da auxina resultam em uma redução severa na eficiência hidráulica e no aumento da segurança hidráulica. Palavras-chave: Ailsa Craig. Anatomia do xilema. Deficit hídrico. Solanum lycopersicum. Transporte de água. Trocas de gasosas.