The genetic basis of drought resistance in tomato

Abstract

The development of crop varieties capable of maintaining satisfactory yields under stressful conditions such as drought is an important step towards ensuring adequate food production in the future. In this context, natural genetic variation in tomato can be allied with modern techniques such as the production of introgression lines, as well as mutant and transgenic organisms in the search for varieties more resistant to water deficit. Here, we show that S. pennellii introgression lines IL2-5, IL4-3, and IL2-5/4-3 exhibit increased leaf succulence, as well as significant changes in leaf thickness and stomatal density. Together, these leaf traits contributed to the maintenance of leaf water status, which improved photosynthetic performance and plant resilience when subjected to drought conditions. In this work, we also demonstrated the physiological and hydraulic changes caused by an allelic variant of the OBSCURAVENOSA (OBV) gene. In addition to controlling the development of vascular bundle sheath extensions (BSE), this gene also resulted in significant changes in leaf insertion angle, leaf margin serration, venation density, and fruit shape. We found that BSE development is strongly linked functionally to the auxin signaling network involving AUXIN RESPONSE FACTOR 4 (ARF4). Lastly, we show that loss of function of ARF4 alters leaf structure, resulting in a phenotype with severe leaf curling and low stomatal conductance. Loss of ARF4 function increased water and abscisic acid content in leaves, resulting in significant improvements in tomato plant resistance to salt and osmotic stress. Our data provide evidence that anatomical and morphological changes in leaves, whether from natural genetic variation or genetically modified organisms, can help to better understand the process of resistance to abiotic stress, such as drought and salinity. Thus, we suggest that mapping and identifying the genes responsible for the leaf traits demonstrated here may help in the creation of future varieties that are more resistant to water deficit. Keywords: Solanum pennellii. Introgression lines. Auxin. CRISPR-Cas9. Bundle sheath extensions. Drought stress.

O desenvolvimento de variedades capazes de manter rendimentos satisfatórios sob condições estressantes, como a seca, é um passo importante para garantirmos a produção adequada de alimentos no futuro. Neste contexto, a variação genética natural do tomateiro pode ser aliada a técnicas modernas, como a produção de linhagens de introgressão, assim como organismos mutantes e transgênicos na busca de cultivares mais resistentes ao déficit hídrico. Aqui, mostramos que as linhagens de introgressão S. pennellii IL2-5, IL4-3 e IL2-5/4-3 exibem maior suculência foliar, bem como mudanças significativas na espessura da folha e na densidade estomática. Juntos, essas características foliares contribuíram para a manutenção do status hídrico foliar, o que melhorou o desempenho fotossintético e a resiliência da planta quando submetida a condições de seca. Neste trabalho, também demonstramos as alterações fisiológicas e hidráulicas causadas por uma variante alélica do gene OBSCURAVENOSA (OBV). Além de controlar o desenvolvimento de extensões de bainha vascular (BSE), este gene também resultou em mudanças significativas no ângulo de inserção da folha, na serração da margem da folha, na densidade de venação e na forma do fruto. Descobrimos que o desenvolvimento da BSE está fortemente ligada a rede de sinalização de auxina envolvendo AUXIN RESPONSE FACTOR 4 (ARF4). Por fim, a perda de função de ARF4 altera a estrutura das folhas, resultando em um fenótipo com severo enrolamento foliar e baixa condutância estomática. Aqui, mostramos que a perda da função do ARF4 aumentou o conteúdo de água e ácido abscísico nas folhas, resultando em melhorias significativas na resistência do tomateiro ao estresse salino e osmótico. Nossos dados fornecem evidências de que alterações anatômicas e morfológicas das folhas, sejam elas provenientes da variação genética natural ou de organismos geneticamente modificados, podem ajudar a entender melhor o processo de resistência ao estresse abiótico, como a seca e a salinidade. Assim, sugerimos que o mapeamento e identificação dos genes responsáveis pelas características foliares aqui demonstradas podem ajudar na criação de futuras variedades mais resistentes ao déficit hídrico. Palavras-chave: Solanum pennellii. Linhagens de introgressão. Auxina. CRISPR-Cas9. Extensões da bainha do feixe vascular. Estresse hídrico.